Marino Bañón
LLos cultivos de cereales, como el maíz (Zea mays), el trigo (Triticum aestivum), el arroz (Oryza sativa), la cebada (Hordeum vulgare), la avena (Avena sativa) y otros en menor medida como el sorgo y el mijo, desempeñan un papel vital en la agricultura mundial debido a su importante productividad y su uso en las industrias de alimentación y piensos. Los cultivos de cereales son cruciales para la seguridad alimentaria mundial, no obstante, su rendimiento puede verse seriamente afectado por condiciones medioambientales adversas causando estrés en las plantas.
La melatonina, conocida principalmente por su función en la regulación del ciclo sueño-vigilia en animales, ha emergido como un compuesto crucial en el ámbito de la fisiología vegetal, especialmente en la respuesta de las plantas al estrés abiótico. Este tipo de estrés incluye factores como la sequía, la salinidad, la temperatura extrema, la presencia de tóxicos y la radiación UV, que pueden afectar negativamente el crecimiento y desarrollo de las plantas.
Uno de los papeles más destacados de la melatonina en las plantas es su capacidad para actuar como un antioxidante. Durante situaciones de estrés abiótico, las plantas generan especies reactivas de oxígeno (ROS, iniciales en inglés), que pueden causar daño celular. La melatonina ayuda a neutralizar estas ROS, protegiendo así las membranas celulares, proteínas y ácidos nucleicos de los efectos perjudiciales del estrés oxidativo.
Además de su función antioxidante, la melatonina también está involucrada en la regulación del equilibrio hídrico de las plantas. En condiciones de sequía, la melatonina puede inducir el cierre de los estomas, lo que reduce la pérdida de agua a través de la transpiración.
Esto permite que las plantas mantengan su turgor y normalicen su metabolismo en condiciones adversas. La melatonina también juega un papel en la regulación del crecimiento y desarrollo de las plantas bajo estrés.
Se ha observado que este compuesto promueve la elongación de raíces, lo que permite a las plantas acceder a fuentes de agua y nutrientes más profundas en el suelo. Esto es especialmente importante en condiciones de sequía, donde la disponibilidad de agua es limitada.
En el caso de la salinidad, la melatonina ayuda a las plantas a manejar el estrés osmótico. Se ha demostrado que este compuesto promueve la acumulación de compuestos osmoprotectores, como aminoácidos, polialcoholes y azúcares, que ayudan a las células a mantener su equilibrio osmótico y prevenir la deshidratación.
La respuesta de las plantas a temperaturas extremas también se ve modulada por la melatonina. En condiciones de frío, este compuesto puede inducir la expresión de genes relacionados con la tolerancia al frío, mientras que en condiciones de calor, puede ayudar a estabilizar las proteínas y las membranas celulares, protegiendo así a las plantas del daño térmico.
Otro aspecto importante es la interacción de la melatonina con otras hormonas vegetales. Se ha observado que la melatonina puede influir en la síntesis y acción de hormonas como el ácido abscísico y el etileno, que están involucrados en las respuestas al estrés hídrico, y las auxinas y giberelinas, que regulan el crecimiento. Esta interacción melatonina-hormonas puede ser clave para la adaptación de las plantas a las condiciones de estrés.
La melatonina también se ha relacionado con la mejora de la fotosíntesis en condiciones de estrés. Al reducir el daño oxidativo en los cloroplastos y mejorar la eficiencia del uso de la luz, la melatonina puede ayudar a las plantas a mantener su producción de energía incluso en situaciones adversas, mejorando la eficacia fotosintética a nivel de los fotosistemas y también mejorando la actuación de enzimas clave como Rubisco, entre otras.
En general, se ha demostrado que la aplicación exógena de melatonina puede aumentar la resistencia de las plantas a diversos tipos de estrés abiótico. Muchos estudios han mostrado que la aplicación de melatonina en cultivos puede resultar en un aumento significativo en la biomasa y el rendimiento, incluso en condiciones desfavorables. La investigación sobre el papel de la melatonina en las plantas está en constante evolución, y se están explorando nuevas aplicaciones en la agricultura.
La posibilidad de utilizar melatonina como un bioestimulante para mejorar la resistencia de los cultivos al estrés abiótico es un área prometedora que podría tener un impacto significativo en la producción agrícola, especialmente en un contexto de cambio climático.
La melatonina aplicada en cereal
Este trabajo tiene como objetivo resumir el amplio impacto de la melatonina en la fisiología de las plantas, enfocándose en su posible influencia en el cultivo de cereales como el trigo, la cebada, la avena, el arroz y el maíz. Presentamos información sobre los estudios actuales mediante los cuales la melatonina ayuda a mitigar el estrés, lo que a su vez mejora la producción de cultivos en condiciones ambientales desfavorables.
La exposición a factores de estrés abiótico, incluyendo estrés por altas y bajas temperaturas, el estrés hídrico o sequía, el estrés por salinidad en suelos o por tóxicos como metales pesados o pesticidas, suelen provocar un aumento del estrés oxidativo y la toxicidad iónica, lo que disminuye significativamente el crecimiento vegetativo, el contenido hídrico en las plantas, así como la fotosíntesis, la absorción de nutrientes y múltiples actividades enzimáticas; también desbalances hormonales.
En contraste, la aplicación de melatonina ha demostrado tener un efecto positivo notable, recuperando las tasas de crecimiento, la fotosíntesis, la toma de CO2, la absorción de nutrientes y elevando significativamente el contenido relativo de agua, así como diversas actividades enzimáticas, todo ello relacionado con la disminución del estrés oxidativo (Figura 1). En general, ocurren importantes cambios en la expresión génica regulados por melatonina que redirigen los efectos moleculares negativos ocasionados por los diversos agentes estresantes.
Figura 1. Esquema de los parámetros afectados en cereales por el estrés abiótico y su recuperación mediante el uso de fitomelatonina aplicada por raíces o por hojas.
La Tabla 1 muestra alguno de los trabajos que apuntaron por primera vez hacia el papel clave de la melatonina como bioestimulador en cereales y su implicación como agente anti-estrés.
Trigo
Es uno de los cereales donde más estudios se han realizado aplicando melatonina. Fuimos pioneros en describir el papel regulador de la melatonina en plantas de trigo (y otros cereales) como inductor del crecimiento en 2005 (Hernández-Ruiz et al. 2005), y más recientemente describiendo su papel como agente protector ante el estrés por altas temperaturas (Buttar et al. 2020). También frente al estrés hídrico, salino y por metales pesados se tienen datos determinantes sobre el papel protector y bioestimulador de la melatonina.
Actualmente, se conoce bien la ruta biosintética de melatonina en trigo y se han utilizado nanopartículas cargadas con melatonina para aliviar la sintomatología del estrés en plantas de trigo. Respecto a su aplicación en campo, es de destacar su gran efecto beneficioso aplicado en imprimación de semillas, destacando su alta tasa de germinación e índice de vigor, obteniéndose plántulas fortificadas frente al estrés, con sistema radicular muy desarrollado y mayor rendimiento en grano (ver Tabla 1).
Cebada
También existen numerosos estudios sobre melatonina y estrés en este cereal. Los estudios muestran una gran mejora en el crecimiento de plántulas de cebada en presencia de melatonina (Tabla 1). Tanto los estreses por sequía, salinidad y frío son claramente revertidos por los tratamientos con melatonina, mejorando el crecimiento, la tasa fotosintética y la economía hídrica. A destacar el claro efecto de la melatonina como agente antisenescencia, induciendo un mayor periodo productivo y por ello mejores rendimientos vegetativos.
Avena
Aunque no existen muchos estudios en este cereal, los datos muestran para melatonina un papel inductor de la germinación, incrementando las tasas en semillas envejecidas, así como en condiciones de estrés por sequía o en suelos salinos.
Arroz
Uno de los síntomas más evidentes en plantas de arroz tratadas con melatonina es la mejora en el sistema radicular, siendo más extenso y fuerte. También en este cereal, la melatonina se presenta como un excelente bioestimulante natural ante los distintos estreses como déficit hídrico, temperaturas extremas, salinidad y toxicidad por metales pesados, obteniéndose por regla general plantas más vigorosas y productivas (Tabla 1).
Maíz
También las plantas de maíz han sido objeto de numerosos estudios aplicando melatonina, donde revierte la sintomatología adversa ante los diferentes estreses, mejorando la tolerancia, la fotosíntesis, el estado hídrico y la fijación de CO2, lo cual repercute en un mayor crecimiento de tallos, hojas y raíces. En estudios de campo, los tratamientos con melatonina repercuten en el rendimiento en grano y su peso (ver Tabla 1), siendo agronómicamente muy interesante su aplicación.
Perspectivas agronómicas
La melatonina, inicialmente reconocida por su papel en la regulación del ritmo circadiano en los animales, ha atraído considerable la atención por su potencial en la agricultura. Extensos estudios han demostrado la eficacia de la melatonina para mejorar la tolerancia al estrés en muchos cultivos, incluido los cereales, en condiciones como la sequía, las temperaturas extremas y los suelos salinos o contaminados.
La melatonina promueve la resistencia y la productividad de los cultivos al regular la expresión génica y las respuestas frente al estrés oxidativo, lo cual es consistente con las prácticas agrícolas sostenibles.
Sin embargo, la sostenibilidad del uso de melatonina en la agricultura depende de varios factores, incluyendo su impacto ambiental. Aunque se trata de una molécula natural sin toxicidad y fácilmente biodegradable, los efectos a largo plazo sobre el suelo, la biodiversidad y los ecosistemas requieren de una amplia investigación para garantizar que el uso de melatonina no provoque alteraciones ecológicas o resistencia indeseables.
No obstante, nosotros hemos planteado una alternativa al uso de la melatonina sintética y es la aplicación de extractos vegetales ricos en fitomelatonina, diseñados y producidos para su uso como un fitorregulador natural en los cultivos. En este caso, su biodegradabilidad está garantizada no siendo un compuesto de síntesis química sino un extracto natural. Nuestros ensayos avalan su funcionalidad en diversos cultivos y condiciones.
*Tabla 1. Trabajos científicos pioneros en el estudio sobre los efectos beneficiosos de la melatonina en cereales.
| Especie | Tipo de estrés | Tratamiento con melatonina | Efectos de melatonina | Autores y año |
| Trigo | ||||
| – | 1-10 µM | Activación del crecimiento (trigo, avena, cebada) | (Hernández-Ruiz et al. 2005) | |
| Baja Tª (5-2ºC, 3 d) | 1 mM | resistencia al frío, actv. enzimas, fijación CO2, osmoprotectores, balance redox | (Turk et al. 2014; Sun et al. 2018) | |
| Alta Tª (42ºC, 7 d) | 0,1 mM | tolerancia al calor, balance redox, antioxidantes, factores de resistencia a Tª extremas | (Buttar et al. 2020) | |
| Sequía | 0,5 mM | tolerancia a sequía, fotosíntesis, antioxidantes, cloroplastos, eficiencia hídrica, fijación CO2, osmoprotectores, niveles de proteína y almidón | (Cui et al. 2017, 2018) | |
| Sequía | 0,3 mM | germinación, osmoprotectores | (Li et al. 2020; Guo et al. 2022) | |
| Salinidad | 1 µM | ¯ inhibición por sal fotosíntesis, peso seco, auxinas, poliaminas, clorofilas, raíz, hojas | (Ke et al. 2018; Ahmad et al. 2022) | |
| Campo | Imprimación en semilla (10-500 µM) | rendimiento grano/Ha (4-19%), nº espigas, nº macollos, fijación CO2, crecimiento raíces ¯ senescencia foliar | (Ye et al. 2020) | |
| Toxicidad por metales | 0,1 mM | ¯ nivel de metales, ROS, osmoprotectores, crecimiento, antioxidantes, germinación, asimilación de nitratos | (Lei et al. 2021; Sun et al. 2023; Aloui et al. 2024) | |
| Cebada | ||||
| Sal, tóxicos | – | Los agentes estresantes elevan los niveles de melatonina endógena | (Arnao and Hernández-Ruiz 2009a) | |
| Senescencia | 0,1-1 mM | ¯ senescencia hojas, ROS clorofilas | (Arnao and Hernández-Ruiz 2009b) | |
| Baja Tª (2ºC, 2 d) | 1 mM | tolerancia, niveles de ABA, antioxidantes | (Li et al. 2016) | |
| Sequía | 2 mM; 70 µM | tolerancia, rizobioma, movilización de almidón, antioxidantes, membranas, fotosíntesis, toma de CO2, perfil hormonal, uso del agua | (Ye et al. 2022; Talaat 2023) | |
| Salinidad | 25 µM | tolerancia a la sal, peso fresco, antioxidantes, polifenoles | (Tian et al. 2022) | |
| Toxicidad por metales | 10 µM | tolerancia, raíz, fotosíntesis, carotenoides, antioxidantes | (Danilova et al. 2021) | |
| Avena | ||||
| Semillas envejecidas | 0,2-1 mM | germinación, balance redox, antioxidantes, estructura celular | (Yan et al. 2020) | |
| Sequía | 0,1 mM | tolerancia, factores de estrés, antioxidantes, ¯ ROS | (Gao et al. 2018) | |
| Salinidad | 50-100 µM | tolerancia, crecimiento, área y volumen de hojas, fotosíntesis, factores de estrés, antioxidantes, clorofilas, osmoprotectores ¯ ROS, peroxidación lipídica | (Gao et al. 2019; Varghese et al. 2019) | |
| Arroz | ||||
| – | 0,5-1 µM | enraizamiento, masa radicular | (Park and Back 2012) | |
| Alta Tª (45-55ºC) | – | resistencia, biosíntesis de melatonina, afecta a crecimiento, floración y rendimiento | (Byeon et al. 2014; Byeon and Back 2014) | |
| Baja Tª (12ºC, 6d) | 20-100 µM | resistencia, crecimiento, fotosíntesis, antioxidantes ¯ ROS, muerte celular | (Han et al. 2017) | |
| Sequía | 100 µM | germinación, biomasa, antioxidantes ¯ ROS, muerte celular | (Silalert and Pattanagul 2021; Li et al. 2022) | |
| Salinidad | 10-20 µM | tolerancia a salinidad, antioxidantes, clorofilas ¯ senescencia foliar, muerte celular, ROS | (Liang et al. 2015) | |
| Varios estreses | – | tolerancia, rendimiento | (Back et al. 2021) | |
| Toxicidad por metales | 50-100 µM | tolerancia a Cd y Pb, rendimiento de grano, mejora microbiológica de suelos, antioxidantes | (Jiang et al. 2022) | |
| Maíz | ||||
| Sequía | 100 µM | tolerancia a sequía, fotosíntesis, fijación CO2, estado hídrico, antioxidantes, balance redox, producción | (Ye et al. 2016) | |
| Salinidad | 100 µM | tolerancia, crecimiento, clorofilas, fotosíntesis, antioxidantes, ¯ ROS | (Chen et al. 2018) | |
| Baja Tª (13ºC, 9 d) | 50-100 µM | germinación, crecimiento raíz y tallo, metabolismo almidón, antioxidantes, ¯ ROS | (Cao et al. 2019) | |
| Alta Tª (46ºC, 16 h) | 10-70 µM | tolerancia, antioxidantes, osmorregulación, ¯ ROS | (Li et al. 2019) | |
| Campo | 25-75 µM | peso de semilla única, tasa de llenado de semillas superiores, medias e inferiores, óptima regulación hormonal En regiones semiáridas: materia seca/planta, peso/100 semillas, tasa de llenado y rendimiento global | (Ahmad et al. 2021) |
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Marino Bañón Arnao
Catedrático de Fisiología Vegetal
Departamento de Biología Vegetal
Universidad de Murcia
